Sotto la loro signoria Foligno estese i suoi confini fino all'Abruzzo.
Rotta l'intesa col papato, nel 1439 Eugenio IV fece assediare la città dal cardinale Giovanni Vitelleschi, ponendovi a capo un governatore pontificio dipendente dal legato di Perugia. Al suo intervento è da attribuire la modificazione del consiglio comunale fissato in cento membri, tutti di estrazione nobiliare, secondo le disposizioni di Pio II.
Unico baluardo ghibellino in Umbria, Foligno si scontrò in numerose e cruente guerre vinte contro la vicina e guelfa Perugia.
Dal 1798 al 1799 e dal 1809 al 1814, subì la dominazione francese.
Nel motu proprio di papa Pio VII del 6 luglio 1816 sull'organizzazione dell'amministrazione pubblica "Foligno e ville" è classificata come sede di governo distrettuale, appartenente alla Delegazione di Perugia della Provincia dell'Umbria.
Nel riparto territoriale dell'anno successivo risulta ancora sede di governo distrettuale, cui è unita la Comunità di Spello. Sono appodiati di Foligno: Colfiorito con Annifo, Carriè, Forcatura, Funni, Afrile, Arvello, Cassignano; Pale con Capo d'Acqua, Pasano, Collatuni, Pieve Favonica, Rio, Sostino; Rasiglia con Morro, Popola, Rocca Franca, Verchiano, Volperino, Cifo, Cupigliolo; Sant'Eraclio ed annessi; Scopoli e Barri con Acqua Santo Stefano, Casale, Casenove, Colle Casoro, Colle lungo, Tessina, Serrone, Cupoli, Civitella, Leggiana, Franca.
Tale organizzazione amministrativa fu mantenuta fino all'Unità d'Italia, con la sola variazione della trasformazione della Delegazione di Perugia in Provincia.
Fu denominato "Comune" nel riparto territoriale dello Stato pontificio del 1857.

Nel 1860 entrò a far parte del nuovo Stato unitario, all'interno della Provincia dell'Umbria, di cui fu circondario e mandamento. La Provincia dell'Umbria fu poi soppressa con il regio decreto n. 1 del 2 gennaio 1927, che contestualmente istituì la Provincia di Terni e la Provincia di Perugia, cui Foligno fu assegnata.
Successivamente ha seguito le vicende istituzionali ed amministrative degli altri comuni italiani.
Con l'affermazione del fascismo, poi, vi vennero soppressi sindaco, giunta e consiglio comunale e fu nominato un podestà.
Durante la seconda guerra mondiale fu sede di un importante aeroporto, di caserme, scuole militari e industrie belliche, in particolare aereonautiche.
Subì numerosissimi bombardamenti angloamericani che la distrussero all'80% e per questo fu insignita di medaglia d'argento. Vi fu molto attiva anche la resistenza.
Nella storia di Foligno si sono susseguiti numerosi terremoti; il più recente risale al 26 settembre 1997, che causò gravissimi danni alla città e alle frazioni montane, alcune delle quali quasi totalmente distrutte.